The use of avian yolk antibodies in biomedical research

Review
УДК 598.2+616-097.3
DOI: 10.57034/2618723X-2023-03-04

V.S. Kaplin1*,
PhD, Senior Researcher, Laboratory of Intercellular Interactions Mechanisms,
O.N. Kaplina2,
Senior Researcher, Department of Biological Research

1 Institute of Biochemistry — subdivision of FRC FTM, Novosibirsk,
630117, Russia, Novosibirsk, st. Timakova, d. 2.
2 Institute of Medical Biotechnology FBSI SRC VB “Vector” of Rospotrebnadzor,
633010, Russia, Berdsk, Novosibirsk region, st. Khimzavodskaya, 9.

*E-mail: [email protected]

Keywords: birds yolks IgY technology passive immunization
Acknowledgements

The study was performed without external funding.

For citation:

Kaplin V.S., Kaplina O.N. The use of avian yolk antibodies in biomedical research. Laboratory Animals for Science. 2023; 3. https://doi.org/10.57034/2618723X-2023-03-04

Abstract

Passive immunization, proposed by E. Behring, is still a sought-after treatment option using mammalian antibodies. This principle was developed by F. Klemperer in 1893, showing that antibodies that could inactivate the pathogen appeared in the egg yolks of chickens immunized with tetanus toxin. At this time, E. Behring, S. Kitasato, and other investigators studied the inactivating properties of mammalian sera, and an article by F. Klemperer on the transfer of active antibodies from chicken blood to egg yolk remained unattended. Only after the publication of the 3Rs principles by W.M.S. Russell and R.L. Burch in 1959, it was realized that the extraction of egg yolks from immunized birds was fully consistent with the principles of bioethics because the procedure was physiological and non-invasive. Researchers in many countries began to study the yolk immunoglobulins of birds of different species and use them in the diagnosis, therapy and prevention of human and animal diseases. The following species of birds are used for production of IgY-antibodies: chicken, quail, duck, goose, ostrich. Extraction of immunoglobulins from egg yolks of birds is not a difficult task. Many options for the isolation and purification of yolk immunoglobulins from different avian species have been described in the literature. IgY technology has attracted a lot of interest among researchers, especially in the last 10 years. In addition, advances in laboratory techniques and the application of other technologies in the field have resulted in IgY technology becoming more mature for industrial production of specific antibodies and commercialization of the process. Companies are emerging in many countries producing transovarian (yolk) antibodies against pathogens that cause dental caries, peptic ulcer, celiac disease and other diseases. IgY-technologies are a relatively new direction in immunology, based on the passive immunization technology of E. Behring, but it is not sufficiently appreciated in Russia. The replacement of mammalian IgG with avian transovarial IgY allows to develop commercially significant amounts of specific antibodies that do not cause side effects, expands the possibilities of passive immunization methods for the treatment of lesions caused by viruses, bacteria and toxins. This review describes the properties of IgY from different avian species and examples of their application in therapy and disease prevention.

Conflict of interest

The authors declare no conflict of interest.

Authors contribution

V.S. Kaplin — idea, analysis of scientific literature, writing, editing and finalizing the text of the manuscript.
O.N. Kaplina — writing and editing the text of the manuscript, designing the manuscript, working with tables and figures.

References

  1. Burnet F.M. Growth of Influenza Virus in the Allantoic Cavity of the Chick Embryo // Australian Journal of Experimental Biology & Medical Science. 1941. Vol. 19. N. 4.
  2. Пономаренко В.В., Мифтахутдинов А.В. Изучение токсических и местно-раздражающих свойств фармакологического комплекса СПАО (стресс-протектор антиоксидант) для животных // Вестник Алтайского государственного аграрного университета. 2016. № 4 (138). С. 161–167. [Ponomarenko V.V., Miftakhutdi­nov A.V. The study of toxic and locally irritating properties of the pharmacological complex (stress protecting antioxidant) for animals // Bulletin of the Altai State Agrarian University. 2016. N. 4 (138). P. 161–167. (In Russ.)].
  3. Макарова М.Н., Макаров В.Г., Шекунова Е.В. Выбор вида животных для оценки нейротоксичности фармакологических веществ // Международный вестник ветеринарии. 2017. № 2. С. 106–113. [Makarova M.N., Makarov V.G., Shekunova E.V. Selection of the animal species for assessing the neurotoxicity of pharmacological agents // Mezhdunarodnyi vestnik veterinarii. 2017. N. 2. P. 106–113. (In Russ.)].
  4. Каде А.Х., Трофименко А.И., Туровая А. Ю и др. Куриный эмбрион как объект эксперимента для изучения развития сердечно-сосудистой системы // Российский медико-биологический вестник имени академика И.П. Павлова. 2018. Т. 26. № 4. С. 538–546. [Kade A.Kh., Trofimenko A.I., Turovaya A.Yu. et al. Chicken embryo as an object of experiment to study the development of cardiovascular // Russian Medical and Biological Bulletin named after Academician I.P. Pavlova. 2018. Vol. 26. N. 4. P. 538–546. (In Russ.)].
  5. Лысов Е.Е., Минина Я.И., Певзнер Д.А. и др. Куриный эмбрион как модель для изучения канцерогенеза // Международный студенческий научный вестник. 2018. № 1. С. 37–44. [Lysov E.E., Minina Ya.I., Pevzner D.A. et al. Chicken embryo as a model for the study of carcinogenesis // International Student Scientific Bulletin. 2018. N. 1. P. 37–44. (In Russ.)].
  6. Klemperer F. Archiv für experimentelle pathologie und pharmakologie. 1893. Vol. 31. P. 356–382.
  7. Russell W.M.S., Burch R.L., Hume C. The Principles of Humane Experimental Technique: London, UK: Methu­en & Co Ltd, 1959.
  8. Leslie G.A., Clem L.W. Phylogen of immunoglobulin structure and function. Immunoglobulins of the chicken // J. Exp. Med. 1969. Vol. 130. N. 6. P. 1337–1352.
  9. Zhang X.Y. et al. IgY-Technology: Production and Application of Egg Yolk Antibodies. Springer International Publishing, 2021. URL: https://link.springer.com/book/10.1007/978-3-030-72688-1 (дата обращения: 06.2023).
  10. Marchalonis J.J. Immunity in Evolution. Cambridge, Massachusetts: Harvard University Press, 1977. P. 1–336.
  11. Mine Y., Kovacs-Nolan J.J. Chicken egg yolk antibo­dies as therapeutics in enteric infectious disease: a review // Med. Food. 2002. Vol. 5. N. 3. P. 159–169. DOI: 10.1089/10966200260398198.
  12. Каплин В.С., Каплина О.Н. Характеристики и свойства желточных антител птиц // Ветеринария Кубани. 2018. № 3. С. 7–11. [Kaplin V.S., Kaplina O.N. Characteristics and properties of yolk antibodies of birds // Veterinary of Kuban. 2018. N. 3. P. 7–11. (In Russ.)].
  13. Каплин В.С. Применение птичьих желточных антител для лечения поражений, вызванных агентами биологического оружия и возбудителями особо опасных инфекций // Вестник войск РХБ защиты. 2022. Т. 6. № 2. С. 137–151. [Kaplin V.S. The use of bird yolk antibodies for the treatment of lesions caused by agents of biological weapons and pathogens of especially dangerous infections // Bulletin of the RCB Protection Troops. 2022. Vol. 6. N. 2. P. 137–151. (In Russ.)]. DOI: 10.35825/2587-5728-2022-6-2-137-151.
  14. Каплин В.С., Каплина О.Н. IgY-технологии в медицине. Желточные антитела птиц в иммунотерапии // Международные обзоры: клиническая практика и здоровье. 2016. № 4. С. 59–75. [Kaplin V.S., Kaplina O.N. IgY-technologies in medicine. Avian yolk antibodies in immunothe­rapy // International reviews: clinical practice and health. 2016. N. 4. P. 59–75. (In Russ.)].
  15. Каплин В.С., Каплина О.Н. IgY-технологии. Желточные антитела птиц // Биотехнология. 2017. Т. 33. № 2. С. 29–40. [Kaplin V.S., Kaplina O.N. IgY-technologies. Yolk antibodies of birds // Biotechnology. 2017. Vol. 33. N. 2. P. 29–40. (In Russ.)].
  16. Каплин В.С., Каплина О.Н. IgY-технологии в медицине. Лечение и профилактика неинфекционных заболеваний // Международные обзоры: клиническая практика и здоровье. 2018. № 3. С. 10–21. [Kaplin V.S., Kaplina O.N. IgY-technologies in medicine. Treatment and prevention of non-communicable diseases // International reviews: clinical practice and health. 2018. N. 3. P. 10–21. (In Russ.)].
  17. Каплин В.С., Каплина О.Н. Использование желточных антител птиц (IgY) для пассивной иммунизации сельскохозяйственных и домашних животных // Ветеринария Кубани. 2018. № 4. С. 19–23. [Kaplin V.S., Kaplina O.N. The use of avian yolk antibodies (IgY) for passive immunization of agricultural and domestic animals // Veterinary Kuban. 2018. N. 4. P. 19–23. (In Russ.)].
  18. Pereira E.P.V., Van Tilburg M.F., Florean E.O.P.T., Guedes M.I.F. Egg yolk antibodies (IgY) and their applications in human and veterinary health: A review // International immunopharmacology. 2019. Vol. 73. P. 293–303. DOI: 10.1016/j.intimp.2019.05.015.
  19. Каплин В.С. Возможности использования антител из желтков яиц в контексте продовольственной безо­пасности российской федерации // Инновации и продовольственная безопасность. 2022. № 4. С. 25–36. [Kaplin V.S. Possibilities of using antibodies from egg yolks in the context of food security of the Russian Federation // Innovations and food security. 2022. N. 4. P. 25–36. (In Russ.)]. DOI: 10.31677/2072-6724-2021-34-4-25-36.
  20. León-Núñez D., Vizcaíno-López M.F., Escorcia M. et al. IgY Antibodies as Biotherapeutics in Biomedicine // Antibodies. 2022. Vol. 11. N. 62. P. 1–9. DOI: 10.3390/antib11040062.
  21. Yakhkeshi S., Wu R., Chelliappan B. et al. Trends in industrialization and commercialization of IgY techno­logy // Frontiers in Immunology. 2022. Vol. 13. P. 1–8. DOI: 10.3389/fimmu.2022.991931.
  22. Higgins D.A. Comparative immunology of avian species // Poultry immunology. 1996. P. 149–205.
  23. Tsukamoto Y., Hendler B., Greenberg S. Application of Ostrich Antibodies to the Restoration of Hair Growth, a Preliminary and Case Report // Journal of Cosmetics, Dermatological Sciences and Applications. 2018. Vol. 8. N. 4. P. 179–184. DOI: 10.4236/jcdsa.2018.84019.
  24. Ковган А.А., Исаева Е.И. и др. Специфические иммуноглобулины из желтков яиц японских перепелов, иммунизированных вирусами гриппа и Hiv-I // Доклады Академии наук СССР. 1989. Т. 307. № 1. С. 229–233. [Kovgan A.A., Isaeva E.I. et al. Specific immunoglobulins from Japanese quail egg yolks immunized with influenza and Hiv-I viruses // Reports of the Academy of Sciences of the USSR. 1989. Vol. 307. N. 1. P. 229–233. (In Russ.)].
  25. Сокурова А.М. Разработка тест-системы на основе желточных иммуноглобулинов иммунизированных перепелов для индикации HBsAg: дис. ГУ «Научно-исследовательский институт гриппа РАМН», 2009. [Sokurova A.M. Development of a test system based on yolk immunoglo­bulins of immunized quails for the indication of HBsAg. dis. State Institution “Research Institute of Influenza of the Russian Academy of Medical Sciences”, 2009. (In Russ.)].
  26. Борисенко С.В., Сокурова А.М., Сбойчаков В.Б. Динамика изменений титров специфических иммуноглобулинов к HBsAg в сыворотке крови и желтках яиц перепелов при использовании различных препаратов для иммунизации // Инфекция и иммунитет. 2011. Т. 1. № 3. С. 249–254. [Sboychakov V.B., Borisenko S.V., Sokurova A.M. The dynamics of titers changes of specific immunoglobulins to hbsag in serum and yolk of quail eggs in case of using of different preparation for immunization // Infection and immunity. 2011. Vol. 1. N. 3. P. 249–254. (In Russ.)].
  27. Esmailnejad A., Abdi-Hachesoo, Nasab E.H. et al. Production, purification, and evaluation of quail immunoglobulin Y against Salmonella typhimurium and Salmonella enteri­tidis // Molecular immunology. 2019. Vol. 107. P. 79–83. DOI: 10.1016/j.molimm.2019.01.012.
  28. Tiago O-P., Marguerita R. et al. Antibody discovery using Japanese quail: towards new anti-infective strategies // Ecronicon Microbiology. 2020. Vol. 16 (6). P. 29–36.
  29. Кочиш И.И., Петраш М.Г., Смирнов С.Б. Птицеводство. Москва, 2004. С. 407. [Kochish I.I., Petrash M.G., Smir­nov S.B. Poultry farming. Moskva, 2004. p. 407. (In Russ.)].
  30. Schade R., Terzolo H.R. IgY-technology: application and trends // Personal Communication. 2006.
  31. Müller S., Schubert A., Zajac J. et al. IgY antibodies in human nutrition for disease prevention // Nutrition journal. 2015. Vol. 14. N. 1. P. 1–7. DOI: 10.1186/s12937-015-0067-3.
  32. Scheett T., Martin T. et al. NSCA National Conference & Exhibit. 2007. 768 p.
  33. Jacobson BH., Monaghan T., Sellers J. et al. Effect of avian immunoglobulin on post-exercise muscle damage and muscular soreness // Journal of Human Sport and Exercise, in press. 2019. P. 1–9. DOI: 10.14198/jhse.2019.144.09.
  34. Каплин В.С., Сысоева Г.М., Гридунова Л.В. и др. Влияние куриных желточных иммуноглобулинов на выносливость мышей // Российский иммунологический журнал. 2019. Т. 13. № 2. С. 792–794. [Kaplin V.S., Sysoeva G.M., Gridunova L.V. et al. Influence of chicken yolk immunoglo­bulins on the endurance of mice // Russian Journal of Immunology. 2019. Vol. 13. N. 2. P. 792–794. (In Russ.)].
  35. Каплин В.С., Зайковская А.В., Каплина О.Н. и др. Куриные желточные антитела — перспективный препарат для иммунотерапии. В кн.: Дни иммунологии в Сибири: материалы XII Всероссийской научно-практической конференции с международным участием / Под ред. академика РАН, проф. В.А. Козлова, проф. С.В. Смирновой. Новосибирск, Красноярск, 2015. С. 93–94. [Kaplin V.S., Zaikovskaya A.V., Kaplina O.N. et al. Chicken yolk antibodies are a promising drug for immunotherapy. In: Days of Immunology in Siberia: Proceedings of the XII All-Russian Scientific and Practical Conference with International Participation / Ed. academician of the Russian Academy of Scien­ces, prof. V.A. Kozlova, prof. S.V. Smirnova. Novosibirsk, Krasnoyarsk, 2015. P. 93–94. (In Russ.)].
  36. Patterson R., Youngner J.S., Weigle W.O. et al. Antibody production and transfer to egg yolk in chickens // J. Immunol. 1962. Vol. 89. P. 272–278. DOI: 10.4049/jimmunol.89.2.272.
  37. Wu J.J., Huang D.B., Pang K.R. et al. Vaccines and Immunotherapies for the Prevention of Infectious Diseases Having Cutaneous Manifestations // J. Am. Acad. Der matol. 2004. Vol. 50. P. 495–528. DOI: 10.1016/j.jaad.2003.12.003.
  38. Каплин В.С., Каплина О.Н. Применение IgY-технологии для профилактики и лечения кариеса, вызванного Streptococcus mutans // Современная стоматология. 2020. № 3 (80). С. 39–42. [Kaplin V.S., Kaplin O.N. The use of IgY technology for the prevention and treatment of caries caused by Streptococcus mutans // Modern dentistry. 2020. N. 3 (80). P. 39–42. (In Russ.)]. DOI: 10.30906/2073-8099-2020-12-4-22-26.
  39. Levine M.M. Monoclonal antibody therapy for Ebola virus disease // New England Journal of Medicine. 2019. Vol. 381. P. 2365–2366. DOI: 10.1056/NEJMe1915350
  40. Zhang Y., Wei Y., Li Y. et al. IgY antibodies against Ebola virus possess post-exposure protection in a murine pseudovirus challenge model and excellent thermostability // PLoS Neglected Tropical Diseases. 2021. Vol. 15. N. 3. P. e0008403. DOI: 10.1371/journal.pntd.0008403.
  41. Jingchen W., Yunfei L., Ying R. et al. A chicken IgY can efficiently inhibit the entry and replication of SARS-CoV-2 by targeting the ACE2 binding domain in vitro // International Immunopharmacology. 2021. P. 1–28. DOI: 10.1101/2021.02.16.430255.
  42. Shen H., Cai Y., Zhang H. et al. Anti-SARSCoV-2 IgY isolated from egg yolks of hens immunized with inactivated SARS-CoV-2 for monoprophylaxis of COVID-19 // Virologica Sinica. 2021. Vol. 36. P. 1080–1082. DOI: 10.1007/s12250-021-00371-1.
  43. Ge S., Wu R., Zhou T. et al. X. Specific anti-SARS-CoV-2 S1 IgY-scFv is a promising tool for recognition of the virus // AMB Express. 2022. Vol. 12. N. 1. P. 1–12. DOI: 10.1186/s13568-022-01355-4.
  44. Warr G.W. IgY: clues to the origins of modern antibodies / G.W. Warr, K.E. Magor, D.A. Higgins // Immunol. Today. 1995. Vol. 16. N. 8. P. 392–398. DOI: 10.1016/0167-5699(95)80008-5.
  45. Чиоу Й-Нэн (ChIOU J-Nehn). Способ селективного выделения антител IgY из яичного желтка птиц отряда гусе­образных. Заявка 2002115256/13, 10.06.2002. Патент РФ 20.08.2007. [Chiou Y-Nen (ChIOU J-Nehn). A me­thod for the selective isolation of IgY antibodies from the egg yolk of anseriformes. Application 2002115256/13, 06/10/2002. RF patent 20.08.2007. (In Russ.)].
  46. Bando Y., Higgins D.A. Duck lymphoid organs: their contribution to the ontogeny of IgM and IgY // Immunology. 1996. Vol. 89. N. 1. P. 8–12. DOI: 10.1046/j.1365–2567.1996.d01-703.x
  47. Ройтер Я., Кутушев Р. Селекция уток кросса «Агидель 34» // Животноводство России. 2019. № 3. С. 13–14. [Reuter Ya. and Kutushev R. Breeding of ducks of the cross “Agidel 34” // Animal husbandry of Russia. 2019. N. 3. P. 13–14. (In Russ.)]. DOI: 10.25701/ZZR.2019.68.46.004.
  48. Chiou V.Y.N. The development of IgY (ΔFc) antibody based neuro toxin antivenoms and the study on their neutralization efficacies // Clinical toxicology. 2008. Vol. 46. N. 6. P. 539–544. DOI: 10.1080/15563650701771973.
  49. Brocato R., Josleyn M., Ballantyne J. et al. DNA vaccine-generated duck polyclonal antibodies as a postexposure prophylactic to prevent hantavirus pulmonary syndrome (HPS) // PloS one. 2012. Vol. 7. N. 4. P. e35996. DOI: 10.1371/journal.pone.0035996.
  50. Заболотников А.А. Справочник птицевода // Московский рабочий. 1978. C. 177–182. [Zabolotnikov A.A. Re­ference Poultry Breeder // Moscow Worker. 1978. P. 177–182. (In Russ.)].
  51. Peyton J. The Magasine of Ducke and Geese. 1962. Vol. 13. N. 2. P. 1235–1239.
  52. Зеленская К.В. Холмогорские гуси и их значение в развитии отечественного гусеводства // Труды НИИ птицеводства. 1948. Т. 20. С. 5–119. [Zelenskaya K.V. Kholmogory geese and their importance in the development of domestic goose breeding // Proceedings Research Institute of Poultry Breeding. 1948. Vol. 20. P. 5–119. (In Russ.)].
  53. Williams K.L., Sukupolvi-Petty S., Beltramello M. et al. Therapeutic efficacy of antibodies lacking FcγR against lethal dengue virus infection is due to neutralizing potency and blocking of enhancing antibodies // PLoS pathogens. 2013. Vol. 9. N. 2. P. e1003157. DOI: 10.1371/journal.ppat.1003157.
  54. Fink A.L., Williams K.L., Harris E. et al. Dengue virus specific IgY provides protection following lethal dengue virus challenge and is neutralizing in the absence of inducing antibody dependent enhancement // PLoS neglected tropical disea­ses. 2017. Vol. 11. DOI: 10.1371/journal.pntd.0005721.
  55. O’Donnell K.L., Meberg B., Schiltz J. et al. Zika virus-specific IgY results are therapeutic following a lethal zika virus challenge without inducing antibody-dependent enhancement // Viruses. 2019. Vol. 11. P. 301. DOI: 10.3390/v11030301.
  56. Haese N., Brocato R.L., Henderson T. et al. Antiviral biologic produced in DNA vaccine/goose platform protects hamsters against hantavirus pulmonary syndrome when administered post-exposure // PLoS neglected tropical diseases. 2015. Vol. 9. N. 6. P. e0003803. DOI: 10.1371/journal.pntd.0003803.
  57. Kokoszyński D. Egg innovations and strategies for improvements // Academic Press. 2017. P. 33–43.
  58. Тюнина Т., Куликов Л.В. Морфологическое строение яиц африканского страуса // Птицеводство. 2009. № 12. С. 37–38. [Tyunina T.Yu., Kulikov L.V. Morphological structure of the african ostrich eggs // Poultry farming. 2009. N. 12. P. 37–38. (In Russ.)].
  59. Tsukamoto M., Hiroi S. et al. Antibodies against swine influenza virus neutralize the pandemic influenza virus A/H1N1 // Molecular medicine reports. 2011. Vol. 4. N. 2. P. 209–214. DOI: 10.3892/mmr.2011.410.
  60. Tsukamoto Y., Hendler B. et al. The Efficacy of Ostrich Antibodies to Dihydrotestosterone and 5α-Reductase in the Restoration of Hair Growth // Health. 2019. Vol. 11. N. 10. P. 1320. DOI: 10.4236/health.2019.1110101.
  61. Price V.H., Menefee E., Strauss P. C. (1999). Changes in hair weight and hair count in men with androgenetic alopecia, after application of 5% and 2% topical minoxidil, placebo, or no treatment // Journal of the American Academy of Dermatology. 1999. Vol. 41. N. 5. P. 717–721. DOI: 10.1016/s0190-9622(99)70006‑x.
Received: 2023-05-11
Reviewed: 2023-08-24
Accepted for publication: 2023-09-11

You may be interested

NPO "Home of Pharmacy"

188663, Russia, Leningradskaya oblast', Vsevolozhskij rajon, g.p. Kuz'molovskij, Zavodskaya ulica, 3-245

© 2020 ООО «ИД «Русский врач»